Avanzando en el recorrido, la Sala Prehispánica muestra vestigios arqueológicos previos a la llegada de los españoles. La pieza fundamental de este espacio es “El Zapote”, descubierto a cien metros del museo y que después fue trasladado al Parque de Los Berros. Asimismo, se exponen diversas caritas sonrientes.
La Sala Virreinal muestra la historia del Convento Franciscano y de la Iglesia de Nuestra Señora de la Natividad (la actual Catedral), inmuebles fundamentales en el crecimiento de la ciudad después de la llegada de los conquistadores españoles.
La Sala de las Ferias muestra la importancia del comercio en el siglo XVIII entre Europa y América y como la capital veracruzana se convirtió en un bastión de la Nueva España en la materia. En este espacio, también se recuerda cómo Xalapa obtuvo su escudo y el título de Villa que le otorgó el Rey de España.
Más adelante, el visitante se interna en la Sala Independiente, donde se recogen las luchas por la independencia en las que participaron los xalapeños, así como los conflictos que surgieron de las intervenciones extranjeras.
Por su parte, la Sala Ateniense muestra como la música y la educación fueron factores para el desarrollo de Xalapa, época en la que recibió el nombre de Atenas Veracruzana. En esta área, se muestra la importancia de las instituciones culturales para la ciudad.
La Sala Posrevolucionaria presenta a una ciudad que va desde el siglo XX hasta la actualidad. Aquí se muestra a la familia, las calles, los edificios y los monumentos de la capital veracruzana. Además, gracias a una superposición de fotografías diseñada por Karina Morante, se muestra cómo era antes a Xalapa y cómo es hoy.
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